New Mexico (VS), de jaren 50. Everett is radiopresentator in de late uurtjes, Fay telefoniste. Gedurende een nacht stuiten ze op een mysterie omtrent een frequentie. Deze kan weleens te maken hebben met de vreemde gebeurtenissen die zich in hun dorpje afspelen en zou tevens de toekomst van de planeet kunnen bepalen.
'Godzilla: King of Monsters' volgt de heldhaftige pogingen van het crypto-zoölogische agentschap, Monarch genaamd, dat het opneemt tegen een reeks reusachtige monsters. Onder hen bevinden zich de machtige Godzilla, Mothra, Rodan en de aartsvijand, de driekoppige King Godirah.